История Ставропольского аэропорта началась с создания в 1934 году гражданского 220-го авиационного отряда для перевозки пассажиров, грузов и почты. С началом ВОВ 220-ый авиаотряд ушел на фронт, многие летчики были награждены боевыми орденами, а летчик Калинин Б.И стал Героем Советского Союза. Вернувшиеся с войны 15 самолетов возобновили работы по авиасообщению Ставропольского края и соседних республик, а также начали выполнять авиахимработы, аэрофотосъемку, патрулирование строящихся газо- и нефтепроводов, санавиацию.

Развиваясь и осваивая новые направления, аэропорт Ставрополя прошел долгий путь. В настоящее время аэропорт является внутрироссийским узловым аэропортом федерального значения, имеет статус международного с 1993 года.

6 декабря 2011 года на территории аэропорта открылась круглосуточная платная автостоянка на базе оборудования Designa. Автостоянка состоит из 2 Въездных парковочных терминалов PM ABACUS ENT 120, 2 Выездных парковочных терминалов PM ABACUS EXT 120, 1 Автоматического терминала оплаты APS 120 ECO. Терминалы въезда-выезда оснащены бесконтактными считывателями.